The Elder Scrolls: Betrayal of the Second Era je kooperativní stolní dobrodružství pro 1-4 hráče odehrávající se během Druhé éry Tamrielu, konkrétně během událostí Planemeldu, kdy Řád černého červa plánuje získat Amulet králů. Zatímco však temný kult spřádá plány, jeden z jeho členů plánuje ještě temnější zradu, která navždy spojí Tamriel s Oblivionem. Dobrodruzi se snaží odhalit její machinace a zastavit její spiknutí uprostřed hromady nekonečně hratelného obsahu. Stejně jako ve videohrách The Elder Scrolls se hráči vydají na epickou cestu, která bude balancovat mezi průzkumem, budováním postavy, potápěním v dungeonech a bojem na blízko.

Každé dobrodružství ve hře se odehrává během tří herních sezení, přičemž délka sezení je zhruba jedna hodina na hráče. Hráči si přizpůsobují a ovládají jednoho hrdinu během všech tří sezení dobrodružství, přičemž spravují několik linií dovedností, tříd a poznávají mnoho oblastí Tamrielu, z nichž každá má svůj vlastní jedinečný charakter a mechanismy. Zkušenostní body jsou rozdávány velkoryse, což hráčům umožňuje vybudovat si zajímavé a jedinečné postavy v krátkém časovém úseku, který je vyžadován při stolním hraní. Postup od sezení k sezení je smysluplný, ale hráči si nemusí pamatovat složité příběhové body nebo hrát se stejnou skupinou navždy.